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Ernst Dokupil startete seine Erstliga-Karriere bei Wacker Wien, wo er in den Saisonen 1969/70 und 1970/71 spielte. Dann wurde der Verein mit der Admira fusioniert, Dokupil spielte von 1971/72 bis 1972/73 bei Admira/Wacker. Im Sommer 1973 wechselte er nach Simmering. Ein Jahr darauf musste der Verein trotz eines 11. Platzes in der damaligen 17er Liga wegen der Gründung der Zehnerliga absteigen.

Ernst Dokupil wechselte zum SK RAPID Wien. Bei RAPID spielte er von 1974 bis 1976. Im ersten Jahr reichte es trotz Herbstmeistertitel nur zum 3. Platz, Dokupil schoss dabei in 32 Spielen 7 Tore. Im Cup schied RAPID im Achtelfinale gegen VOEST Linz aus, im UEFA-Cup wurde in der 1. Runde Aris Saloniki geschlagen, in der 2. Runde war der jugoslawische Vertreter Velez Mostar (heute: Bosnien-Herzegowina) allerdings eine Nummer zu groß. 1975/76 belegte Dokupil mit RAPID wieder den 3. Platz, wurde aber nur mehr 21 mal eingesetzt und schoss dabei 2 Tore. Im UEFA-Cup scheiterte man bereits in der 1. Runde an Galatasaray Istanbul, dafür wurde der ÖFB-Cup gewonnen, im Finale setzte man sich gegen Wacker Innsbruck dank der Auswärtstorregel (1:2 auswärts, 1:0 daheim) durch. Im ersten Spiel (2.6.1976) am Innsbrucker Tivoli wurde Ernst Dokupil in der 80. Minute beim Stand von 0:2 ausgeschlossen, trotzdem gelang RAPID dank Johann Pregesbauer der wichtige Auswärtstreffer. Beim Rückspiel im Praterstadion (8.6.1976) schoss Paul Pawlek das entscheidende Tor in der 89. Minute.

Im Sommer 1976 wechselte Ernst Dokupil zu Simmering in die 2. Liga, wo er noch 2 Saisonen lang als Spieler aktiv war, ehe er 1978/79 bei Simmering Trainer wurde. 1981/82 gelang Dokupil mit Simmering der Aufstieg in die Bundesliga. Danach war er als Trainer bei Admira/Wacker tätig, bevor er 1986 zur Vienna kam. Dort machte Dokupil aus einem Zweitligisten nach nur 2 Jahren einen zweimaligen UEFA-Cup-Teilnehmer. Bevor er als Trainer zu RAPID kam, war Dokupil noch ein Monat bei St. Pölten tätig.

Im Sommer 1994 löste Ernst Dokupil Hubert Baumgartner als RAPID-Trainer ab, in der vorangegangenen Saison wurde gerade noch der 5. Platz punktegleich mit dem VfB Mödling erreicht. Der Verein war in einer der schwersten sportlichen und finanziellen Krisen seiner Geschichte. Aber schon ein Jahr darauf war RAPID Cupsieger und wurde Dritter in der Meisterschaft, wobei man sogar lange Zeit um den Titel mitspielte. 1995/96 wurde Dokupil mit RAPID Meister und stand im Finale des Europacups der Cupsieger, sicher der grösste Erfolg in der Trainerkarriere von Ernst Dokupil. 1996/97 wurde die Champions-League erreicht, in der Meisterschaft wurde RAPID Zweiter. In der Saison 1997/98 kam RAPID unter Ernst Dokupil ins Europacupachtelfinale, ein paar Monate später wurde er von Heribert Weber als Trainer abgelöst. Dokupil wurde Sportdirektor. Im Sommer 2000 wechselte er wieder auf die Trainerbank, wo er bis August 2001 tätig war. In der Saison 2000/01 wurde noch einmal der zweite Platz erreicht, im Cup war man im Halbfinale.

Neben dem sportlichen Erfolg war aber stets die Weiterentwicklung des einzelnen Spielers für Ernst Dokupil ein ebenso wichtiger Aspekt seiner Trainertätigkeit. So ist es kein Zufall, dass er sich immer ganz besonders um junge Spieler gekümmert und ihre Entwicklung - meist bis zum Nationalspieler - entscheidend geprägt hat: Spieler wie Anton Polster, Andreas Ogris, Gerhard Rodax, Andreas Herzog, Andreas Heraf, Peter Stöger, Marcus Pürk, Carsten Jancker, bis zu Roman Wallner und Andreas Ivanschitz in seinem letzten Jahr als Rapidtrainer, um nur einige zu nennen. Aber auch älteren Spielern wie Christian Stumpf gelangen unter Rapid-Trainer Ernst Dokupil noch geradezu erstaunliche Sprünge in ihrer spielerischen Entwicklung.

SC Wacker Wien
FC Admira/Wacker
1. Simmeringer SC
SK Rapid Wien
1. Simmeringer SC

Als Trainer
1979–1982 1. Simmeringer SC
1982–1986 FC Admira/Wacker
1986–1994 First Vienna FC 1894
1994 VSE St. Pölten
1994–1998 SK Rapid Wien
2000–2001 SK Rapid Wien

Erfolge als Spieler und Trainer
1x österreichischer Meister: 1995/96
2x österreichischer Cupsieger: 1976 (als Spieler), 1995 (als Trainer)
1x Finale im Europacup der Cupsieger: 1996